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胸段食管鱗癌淋巴結轉移特點及臨床意義
中華腫瘤雜志2000年第22卷第3期
王永崗 汪良駿 張德超 張汝剛 張大為 孟平均
摘 要 目的 了解胸段食管鱗癌淋巴結轉移特點及對預後的影響，探討合理的淋巴結清掃範圍。方法 對243例單純手術切除胸段食管鱗癌患者的臨床資料進行回顧性分析。結果 淋巴結轉移率45.3%，轉移度10.5%，表現為沿食管週的上下“雙向性”轉移。影響淋巴結轉移的因素為腫瘤浸潤深度和腫瘤分化，腫瘤長度則影響不大。有淋巴結轉移的患者5年生存率為16.4%，明顯低于無淋巴結轉移患者的51.9%(P＜0.01)。淋巴結轉移個數對患者預後影響不大。結論 淋巴結轉移是影響食管癌切除患者預後的主要因素。胸上、中、下段食管癌表現出不同程度的上、下行轉移，因此應採取不同的淋巴結清掃範圍。對胸下段癌行胸、腹二野清掃即可，對病變較早的胸中、上段癌則應行頸、胸、腹三野清掃。
關鍵詞：食管腫瘤/外科學；癌，鱗狀細胞/外科學；淋巴轉移；預後
淋巴結轉移是影響食管癌手術患者預後的重要因素。為了解胸段食管癌的淋巴結轉移特點及其對患者預後的影響，我們對1985～1987年間在我科行單純手術治療的胸段食管癌患者的臨床資料進行了分析，結果報告如下。
臨床資料
1985～1987年間，共有263例胸段食管鱗癌患者在我科行單純手術切除治療(即未行術前、術後輔助放、化療)。為了準確評價淋巴結轉移對患者預後的影響，我們將有可能影響評價結果的16例手術死亡及4例切緣陽性患者除去，而將剩餘的243例患者的臨床資料予以分析。
243例患者中，男177例，女66例。年齡30～78歲。按UICC 1987年分段標準，腫瘤位于食管胸上、中、下段者分別為42例、139例和62例。其中行左頸、右胸、腹正中三切口食管胃左頸吻合12例，三切口食管結腸吻合1例，左頸、左胸二切口食管胃左頸吻合25例，左開胸食管胃弓上吻合185例，左開胸食管胃弓下吻合20例。
本組有5例失隨，失隨患者的死亡時間按末次隨診日期計算，其餘均隨訪滿10年。由于10年生存率受非腫瘤死亡因素影響較大，本組患者預後的評價採用5年生存率。比較的統計學處理用χ2檢驗。
結果
243例患者中，發生淋巴結轉移110例，轉移率45.3%。清掃淋巴結3813個，轉移400個，轉移度10.5%，平均每例清掃淋巴結15.7個。胸上、中、下段食管癌各部位淋巴結轉移情況見表1。其中上段有1例轉移到下段食管旁；中段有5例轉移到上段食管旁，13例轉移到縱隔(隆凸下9例，主動脈弓窗2例，左主支氣管旁1例，下肺韌帶旁1例)；下段有1例轉移至隆凸下。若“跳躍性”轉移定義為病變所在段及相鄰段食管旁未發生淋巴結轉移，而在更遠處發生區域淋巴結轉移，則本組“跳躍性”轉移發生率為4.9%(12/243)。
表1 胸段食管癌各部位淋巴結轉移率
| 腫瘤部位 |
淋巴結轉移率 (%) |
| 食管旁 |
縱隔 |
賁門旁 |
胃左 |
頸部 |
| 食管上段 |
21.4
(9/42) |
0
(0/42) |
0
(0/42) |
0
(0/42) |
2.6
(1/38) |
| 食管中段 |
31.7
(44/139) |
9.4
(13/139) |
10.8
(15/139) |
14.4
(20/139) |
0
(0/1) |
| 食管下段 |
25.8
(16/62) |
1.6
(1/62) |
22.6
(14/62) |
30.6
(19/62) |
注：縱隔淋巴結包括氣管旁、主動脈弓窗、隆凸下、支氣管旁、下肺靜脈旁及下肺韌帶旁 按UICC 1997年分期標準，除2例原位癌(Tis)外，T1、T2、T3、T4患者的淋巴結陽性率分別為12.5%(1/8)、45.7%(16/35)、37.2%(45/121)和61.0%(47/77)。T1、T2患者並組後的淋巴結轉移率明顯低于T4患者(P＜0.05)。
將腫瘤長度分為＜5 cm和≧5 cm兩組，並在浸潤深度級別相同的情況下進行對比。結果顯示，腫瘤長度不影響淋巴結轉移(P＞0.05，表2)。
腫瘤的分化按高、中、低3組分類，對于混合兩種或3種分化成分的腫瘤，不論其分化成分所佔比例多少，一律歸入分化較低的一組。本組高、中、低分化腫瘤患者(不包括2例Tis患者)的淋巴結轉移率分別為32.7%(17/52)、45.4%(69/152)和64.9%(24/37)，低分化腫瘤患者的淋巴結轉移率明顯高于高分化患者(P＜0.01)。
表2 不同腫瘤長度各浸潤深度的淋巴結轉移率
| 腫瘤長度
(cm) |
淋巴結轉移率(%) |
| T1 |
T2 |
T3 |
T4 |
| ＜5 |
12.5
(1/8) |
43.8
(6/16) |
38.3
(18/47) |
57.1
(8/14) |
| ≧5 |
|
47.4
(9/19) |
36.5
(27/74) |
61.9
(39/63) |
將淋巴結轉移個數分為1個、2～4個和≧5個3組，其5年生存率分別為23.7%(9/38)、16.7%(7/42)和6.7%(2/30)，差異無顯著性(P＞0.05)。
按UICC 1997年分期標準，243例患者的TNM狀況及5年生存率見表3。
表3 243例患者TNM狀況及5年生存率
| TNM狀況 |
例數 |
5年生存率 (%) |
| TisNoMo |
2 |
100(2/2) |
| T1NoMo |
7 |
85.7(6/7) |
| T2NoMo |
19 |
68.4(13/19) |
| T3NoMo |
75 |
50.7(38/75) |
| T4NoMo |
30 |
33.3(10/30) |
| T1N1Mo |
1 |
0.0(0/1) |
| T2N1Mo |
16 |
25.0(4/16) |
| T3N1Mo |
46 |
21.7(10/46) |
| T4N1Mo |
47 |
8.5(4/47) |
| 合計 |
243 |
35.8(87/243) |
有淋巴結轉移的患者5年生存率為16.4%(18/110)，明顯低于無淋巴結轉移患者的51.9%(69/133，P＜0.01)。T1NoMo、T2NoMo和T3NoMo患者的5年生存率相近，平均為56.4%(57/101)，明顯高于T4NoMo患者的33.3%(P＜0.05)。T1N1Mo、T2N1Mo和T3N1Mo患者的5年生存率相似，平均為22.2%(14/63)，和T4N1Mo患者的8.5%(4/47)相比，差異無顯著性(P＞0.05)。
討論
1.淋巴結轉移的特點：有文獻報道﹝1﹞，胸段食管癌轉移首先是腫瘤部位食管旁淋巴結，然後胸上段食管癌多沿食管旁淋巴結向頸部淋巴結轉移；胸中段癌則既有向上到胸上段食管旁、氣管旁、頸深及鎖骨上淋巴結轉移，也可向下轉移到賁門旁、胃左血管旁等胃週淋巴結；胸下段則以下行淋巴結轉移為主。本組的淋巴結轉移特點與文獻報道相同。食管癌主要沿食管旁淋巴結上、下雙向轉移和“跳躍性”轉移，這主要由食管壁淋巴管網絡的解剖結構所決定。Weinberg﹝2﹞報道食管壁縱行淋巴管的數量是橫行的6倍。
2.影響淋巴結轉移的因素：本組影響食管癌淋巴結轉移的主要因素有腫瘤浸潤深度和腫瘤分化。本組T1、T2、T4患者的淋巴結轉移率分別為12.5%、45.7%和61.0%，差異有顯著性(P＜0.05)，這與Thomas等﹝3﹞所報道的結果一致。T3患者淋巴結轉移率僅為37.2%，低于T2患者及Thomas等﹝3﹞報道的77%，可能與本組手術指征過嚴有關。因頸部淋巴結轉移及部分縱隔淋巴結轉移患者(聲帶麻痺、膈肌麻痺等)被列為手術禁忌症，使相當一部分T3N1Mo患者未能手術。
腫瘤分化是影響淋巴結轉移的另一因素。本組高分化食管癌的淋巴結轉移率僅為32.7%，明顯低于低分化的64.9%(P＜0.01)。
國內文獻多認為腫瘤長度也是影響淋巴結轉移的一個重要因素﹝1，4﹞。為探討這一問題，我們對腫瘤浸潤深度進行了限定，在浸潤深度相同情況下進行比較，以除外浸潤深度的影響。結果顯示腫瘤長度並不影響淋巴結轉移。
3.淋巴結轉移對預後的影響：本組腫瘤浸潤深度對有淋巴結轉移患者的預後無明顯影響。在無淋巴結轉移時，只有當腫瘤累及週圍髒器(T4)時，浸潤深度對預後的影響才表現得明顯起來。T4對患者預後的影響主要是由于手術相對根治性的下降，淋巴結轉移則不同。本組有淋巴結轉移(N1)的患者5年生存率為16.4%，明顯低于無淋巴結轉移(N0)患者的51.9%(P＜0.01)，且在浸潤深度相同時，N1和N0患者5年生存率存在明顯差異，說明淋巴結轉移是影響患者預後的主要因素。
淋巴結轉移數量對患者預後的影響各家報道不一。陳建華等﹝5﹞認為淋巴結轉移個數＞1個時，患者預後不良。而Katsunobu等﹝6﹞認為＞3個時患者預後不良。本組研究結果顯示，淋巴結轉移個數＞4個時，患者預後不良，但其5年生存率和淋巴結轉移個數≦4個的患者無統計學差異。淋巴結轉移數量及範圍對患者預後的影響還有待于進一步研究。
4.淋巴結轉移對術式選擇的影響：由于淋巴結轉移是影響患者預後的主要因素，因此如何行淋巴結清掃一直是大家注目的焦點。有主張行頸、胸、腹“三野”淋巴結清掃；有的則認為“三野”淋巴結清掃手術負擔較大，應慎重從事。結合胸段食管癌淋巴結轉移特點，我們認為淋巴結清掃應具體情況具體對待，對胸下段食管癌行胸、腹“二野”淋巴結清掃即可，而對胸中、上段癌則可以考慮頸、胸、腹“三野”清掃。
對上縱隔及頸部淋巴結轉移近年來研究較多。Toshiki等﹝7﹞報道食管癌上縱隔及頸部氣管旁淋巴結轉移並不比胃週淋巴結低，因此強調此組淋巴結的清掃。Hoichi等﹝8﹞報道胸段食管癌頸部淋巴結轉移率達26.0%，行“三野”淋巴結清掃患者的5年生存率明顯高于“二野”清掃患者。而近兩年來，我們曾對一組有頸部淋巴結轉移的患者行“三野”淋巴結清掃，結果卻並不滿意。因此，我們認為“三野”淋巴結清掃應限于那些病變相對較早的患者，一但出現廣泛的淋巴結轉移，則手術根治的可能性下降，“三野”清掃的意義不大。
作者單位：王永崗（100021北京，中國醫學科學院中國協和醫科大學腫瘤研究所腫瘤醫院胸外科)
汪良駿（100021北京，中國醫學科學院中國協和醫科大學腫瘤研究所腫瘤醫院胸外科)
張德超（100021北京，中國醫學科學院中國協和醫科大學腫瘤研究所腫瘤醫院胸外科)
張汝剛（100021北京，中國醫學科學院中國協和醫科大學腫瘤研究所腫瘤醫院胸外科)
張大為（100021北京，中國醫學科學院中國協和醫科大學腫瘤研究所腫瘤醫院胸外科)
孟平均（100021北京，中國醫學科學院中國協和醫科大學腫瘤研究所腫瘤醫院胸外科）
參考文獻
1，林若柏，林培裘，週化，等.食管癌淋巴結轉移規律的臨床研究.中華腫瘤雜志，1996,18:292-295.
2，Weinberg JA. The intrathoracic lymphatics. In: Haagensen CD, ed. The lymphatics in cancer. 1st ed. Philadelphia:WB Saunders, 1972.245-249.
3，Thomas WR, Gregory ZJ, David JA, et al. Esophageal carcinoma: depth of tumor invasion is predictive of regional lymph node status. Ann Thorac surg,1998,65:787-792.
4，戎鐵華，林鵬，吳一龍.胸段食管癌淋巴結轉移的臨床研究.中華胸心血管外科雜志，1994,10:242-244.
5，陳建華，衛功銓，陳明耀，等.食管癌淋巴結轉移的預後評價.中華腫瘤雜志，1994,16:441-443.
6，Katsunobu K, Takahumi M, Kan O, et al. The number of lymph node metastases influences survival in esophageal cancer. J Surg Oncol,1998,67:160-163.
7，Toshiki M, Mamoru U, Osamu Y, et al. How extensive should lymph node dissection be for cancer of the thoracic esophagus? J Thorac Cardiovasc Surg,1994,107:1073-1078.
8，Hoichi K, Hiroshi W, Yuji T, et al. Evaluation of neck lymph node dissection for thoracic esophageal carcinoma. Ann Thorac Surg, 1991,51:931-935.
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